Сюжетная линия, представляющая собой крупномасштабный кроссовер с участием многих супергероев и суперзлодеев. На сюжет комикса повлияли события, которые развивались в предыдущих сюжетных арках («Распад Мстителей» и «День М»).
Фильм «Первый мститель: Противостояние» был создан как вольная адаптация этой же сюжетной линии.
Предпосылкой к событиям «Гражданской войны» является введение Акта регистрации для супергероев в США. Люди считают супергероев опасными. Общественность призывает правительство создать некое подобие полиции, состоящее из суперлюдей, полностью контролируемое государством. В итоге между супергероями начинается гражданская война вследствие разделения мнения персонажей по поводу Акта регистрации сверхлюдей.
Глава Щ. И. Т.а Мария Хилл сообщает Капитану Америке, что скоро вступит в силу закон о регистрации супергероев. Сверхлюди будут обязаны раскрыть свою личность, пройти обучение как обычные федеральные агенты и работать на правительство, по-прежнему помогая миру и людям, но уже официально. Командир Мария Хилл приказывает Роджерсу арестовать всех супергероев, которые не согласятся с регистрацией. Капитан отказывается выполнять приказ, более того он сам выступает против будущего закона. Тогда Хилл приказывает арестовать самого Капитана Америку, но тому с боем все же удается бежать из штаба Щ. И. Т.а. Таким образом, Капитан Америка стал вне закона и ушёл в подполье, а Железный человек, Рид Ричардс и Хэнк Пим поддержали закон о регистрации.
В конечном итоге Сторонники и Противники регистрации сходятся в решающей битве. Капитан Америка легко избивает Старка. Но в драку вмешиваются гражданские на защиту Железного Человека: они набрасываются на Капитана Америку и мешают ему продолжить сражение. Квартал, в котором происходит битва, сильно разрушен, Капитан Америка видит это и решает сдаться, так как понял, что его действия не приведут к отмене закона. Капитан Америка снимает маску, и полицейские арестовывают его. Вместе с битвой заканчивается и Гражданская война.
У здания суда кто-то стреляет в Капитана Америку, и он погибает.
Громовержцы (группа амнистированных преступников, среди которых Меченый и Веном) становятся специальным отрядом правительства и переходят под управление Нормана Озборна (Зелёный Гоблин).
Тони Старк назначен новым директором Щ. И. Т.а. Поскольку большая часть команды Новые Мстители ушли в подполье, Старк формирует новую команду из зарегистрированных супергероев — Могучие Мстители.